De Nederlands-Hervormde gemeente had de grond waarop de Opstandingskerk gebouwd zou worden al in 1949 gekocht.
Opstandingskerk, Bilthoven, 1e Brandenburgerweg (1970)
Er mocht toen nog geen kerk gebouwd worden. Woningbouw had vlak na de oorlog eerste prioriteit. Een deel van de 4,5 hectare werd door het kerkbestuur verkocht. De opbrengst vormde het beginkapitaal voor de bouw van de kerk. Van de Kerkenbouwaktie, die in 1957 gehouden werd, kreeg de hervormde gemeente een flinke bijdrage. De rest van de benodigde gelden kwam via allerhande activiteiten op tafel.
De eerste spade voor de Opstandingskerk ging op 3 februari 1962 in de grond. De kerk, ontworpen door ir. G. Pothoven, werd op 5 oktober 1963 officieel in gebruik genomen. In de 26 meter hoge toren hangen drie luidklokken, alle gegoten door W.J. Koek uit Midwolda.
De Opstandingskerk werd niet alleen door de Nederlands-Hervormden gebruikt. Al tijdens de bouw van de kerk was de beslissing gevallen dat het gebouw ook gebruikt mocht worden voor gereformeerde diensten. De gereformeerde gemeente moest daarvoor een huurprijs betalen aan de hervormde kerkvoogdij.
Van gezamenlijke diensten was er bij ingebruikneming van de kerk nog geen sprake. Ook anno 2002 maakten beide kerkgenootschappen nog gebruik van de kerk. Naast de hervormde en gereformeerde diensten waren er echter ook regelmatig oecumenische kerkdiensten in de Opstandingskerk.
Na jarenlange onderhandelingen zijn de hervormden, gereformeerden en lutheranen in mei 2005 gefuseerd. De Opstandingskerk werd een kerk behorend bij de Protestante Kerken Nederland (PKN). Ook de Dorpskerk, de Immanuelkerk, de Zuiderkapel, de Julianakerk en de Noorderkerk zijn kerken van de PKN geworden.
Op 14 januari 2009 werd er in gebouw De Schakel ten overstaan van notaris Moolenaar uit Leiden de Akte van Vereniging ondertekend door vertegenwoordigers van de Hervormde Gemeente en de Gereformeerde Kerk van De Bilt. Per 15 januari was de fusie officieel een feit.